Местность, где расположена церковь, в 1733 году была передана императрицей Анной Иоанновной выдающемуся проповеднику, публицисту и общественному деятелю, новгородскому архиерею Феофану Прокоповичу. Большой ценитель красивых пейзажей, он построил здесь семинарию, возможно считая, что достоинства приморского ландшафта будут способствовать учебному процессу и нравственному совершенствованию учеников. После смерти Прокоповича дача в январе 1741 года была пожалована цесаревне Елизавете Петровне. С восшествием на престол Елизавета развернула на даче, которая стала называться Собственной, большое строительство. В 1748 году к западу от дворца была возведена и освящена во имя Владимирской иконы Божией Матери деревянная придворная церковь, одноглавая, без колокольни длиной 6 и шириной 3 сажени. Иконостас и все образа, писанные на холсте, были перенесены в неё из петербургского Петропавловского собора. Во времена царствования Павла I церковь была отремонтирована.

В 1843 году Николай I пожаловал Собственную дачу наследнику престола Александру Николаевичу и начались работы по реконструкции всего архитектурного ансамбля, которые были поручены архитектору А. И. Штакеншнейдеру. Он перестроил в силе необарокко дворец. В том же стиле в 1858 - 1860 годах в парке Собственной дачи, на месте деревянной Владимирской церкви, Штакеншнейдер выстроил новую каменную церковь с одним восьмигранным куполом на высоком барабане, освященную в 1860 году во имя Пресвятой Троицы. Найденная при сломе старой церкви плита с высеченным на ней крестом была положена под жертвенник в новую церковь. Отдельно от церкви была возведена невысокая железная колокольня. В церкви была замечательная мозаичная икона Божией Матери, вставленная в верхнюю доску аналоя.

Закрытая в 1930-х годах, лишившаяся своего внутреннего убранства и пострадавшая от обстрелов в годы Великой Отечественной войны церковь долгое время была законсервирована и лишь в 2006 г. началась ее реставрация; колокольня храма не сохранилась.

В 2008 г. реставраторы приступили к восстановлению внутренней отделки интерьеров церкви. Тогда же в храме были возобновлены богослужения. В ближайшее время еще предстоит выполнить новый иконостас храма.