В начале 1912 года, в преддвери приближающегося празднования 300-летия Дома Романовых, Великий князь Константин Константинович пожертвовал на окраине Павловского парка, в дачном селении Тярлево участк земли в 600 кв. саженей, а великая княгиня Мария Павловна оказала денежную помощь на сооружение церкви. Инициатива же постройки в Тярлево собственного храма принадлежала петербурженке Е. В. Бекетовой, владевшей в Тярлеве дачами. Она пожертвовала на возведение церкви 1300 рублей серебром - в то время крупную сумму денег. Строительство осуществлялось, в основном, на пожертвования местных дачников. Руководили строительством сыновья Константина Константиновича - князья Иоанн Константинович и Игорь Константинович. Полностью храм был освящен в день рождения князя Иоанна, 6 июля 1914 года. Первоначально храм был приписным к Мариинской Придворной церкви и вся документация шла через Придворное ведомство. С 1917 г. храм в Тярлеве был выделен в самостоятельную единицу и 7 января 1918 года приходской совет Мариинской церкви заявил о том, что прихожане готовы содержать причт и церковь и охранять святыни.

Белокаменная церковь, выдержанная в лучших традициях древней Псковско-Новгородской архитектуры, была построена в 1912 - 1914 годах по проекту гражданских инженеров А. А. Захарова и Н. Л. Рклицкого. В 1920-х годах к церкви был пристроен придел Святой Троицы. Двухъярусный резной иконостас был изготовлен из темного дуба и украшен иконами, написанными в древнерусском стиле, без окладов. Алтарь храма украшал большой запрестольный образ Спасителя с крестом в одной руке и со знаменем в другой. Особую ценность представляли находившиеся в храме несколько древних Афонских икон, подаренных Государем императором Николаем II (ныне хранятся в государственном Эрмитаже).

В 1937 г. вся церковная двадцатка и настоятель церкви были арестованы и расстреляны, а храм закрыт и осквернен. После этого церковь уже не действовала, хотя официально была закрыта лишь в 1939 году. В церкви устроили клуб, однако, по словам старожилов, в него никто не ходил. Во время немецкой оккупации, в 1941 - 1944 годах, в храме вновь проводились богослужения. После войны, в июне 1946 года, здание закрытого храма было передано галантерейной фабрике "Север" под цех и вскоре обнесено высокой стеной. Тогда же была разобрана звонница и все пять глав, однако более значительных наружных изменений церковь не претерпела. Власти неоднократно закрашивали на западном фасаде храма огромный образ Спаса Нерукотворного, однако он поспоянно проступал вновь, пока его не приказали сбить молотками и заштукатурить.

В 1994 году среди местных жителей была образована инициативная группа по возвращению здания храма Русской Православной Церкви. Приход был воссоздан 19 октября 1995 г., однако лишь 31 июля 1998 года распоряжением Администрации С.-Петербурга церковь была официально передана верующим. Лишь 19 августа 2002 года, в день Преображения Господня, в храме был отслужен первый молебен. На Вербное Воскресение, 20 апреля 2003 г. в храме состоялась первая Божественная Литургия. Ныне службы в Преображенской церкви проходят регулярн. C 2005 г. началось восстановление здания храма. К 2007 г. была воссоздана его зонница с тремя куполами, в течение 2008 г. заново отстроено пятиглавие над основным объёмом церкви, выполнены штукатурка и окраска наружных стен.