В первой половине XIX века здесь находилась мыза "Каменный Нос" графа А. П. Бестужева-Рюмина. Каменная церковь Благовещения с теплым приделом во имя Святого Александра Невского, выстроенная при мызе в 1765 году, сгорела в 1803 году от молнии. Постройку нового храма предпринимает Сергей Саввич Яковлев. Построенный в 1805 – 1809 годах по проекту архитектора В. О. Мочульского храм близок по композиции к усадебным церквам-ротондам. Его цилиндрическое здание увенчивает плоский купол, покоящийся на барабане, окруженном тосканской колоннадой.

Стены нижнего яруса храма рустованы; верхний их ярус заканчивается с четырёх сторон щипцовыми невысокими фронтонами, под которыми расположены трехчастные полуциркульные окна. Благовещенская церковь была далеко видна из соседних деревень. Архитекторы, ныне участвующие в проекте восстановления, пока не нашли в России подобной по замыслу церкви.

Первоначально предполагалось строительство церкви, как и прежде, с одним приделом, но во время постройки храма умирает жена С. С. Яковлева Мавра Борисовна и в ее память в церкви освящается еще один придел – во имя Святых Мучеников Тимофея и Мавры. В начале XX века Благовещенский храм был главным в округе. Чтобы улучшить условия богослужения, в 1903 году к церкви по проекту В. К. Теплова пристроили колокольню. Внутри храма был интересен придел во имя Святого Александра Невского.

Здание храма является памятником истории и культуры, состоит под охраной государства. По некоторым данным внутри храма был похоронен сам граф Алексей Петрович и некоторые земляки его - герои Отечественной войны 1812 года, а также Севастопольской обороны и русско-турецкой войны. В храме находились ценные иконы, в золотом напрестольном кресте хранились мощи святых и частица Животворящего Древа Господня. Около церкви и за ней располагалось огромное кладбище. Ныне от него сохранился участок за железной дорогой, известный как Серафимовское кладбище. С 1872 года при церкви действовало Общество пособия бедным, содержавшее детский приют.

В 1937 году храм был закрыт. В 1946 – 1947 годах при реконструкции Приморского проспекта была снесена колокольня церкви и уничтожена большая часть кладбища. В здании церкви был размещен завод резиновых изделий. После его закрытия здание, находившееся, как гласила мемориальная доска, "под охраной государства", пустовало и было приведено в полное запустение.

В 1992 году храм был возвращён православному приходу. С тех пор в уникальном здании велись восстановительные работы в соответствии с сохранившимися обмерными чертежами начала века, которые были завершены вчерне к концу 2001 года. Во время ремонта богослужения проводились во временном помещении на территории стройплощадки. Тем временем был полностью восстановлен внешний вид храма, выполнена роспись внутри его купола, установлены все три иконостаса.

5 апреля 2003 года после полного завершения реставрационных работ митрополит Санкт-Петербургский и Ладожский Владимир совершил Великое освящение храма, на котором присутствовал губернатор С.-Петербурга В. А. Яковлев, оказавший большую помощь в деле восстановления этой святыни.