Деревянную церковь Благовещения поставили здесь в 1738 году. Интересен, с исторической точки зрения, состав прихожан нового храма. Среди них преобладали достаточно высокопоставленные государственные служащие, чиновники и военные. Это генерал-майор Петр Михайлович Шипилев, генерал-лейтенант Михаил Семенович Вахрушев, бригадир Иван Маслов, офицер-пехотинец Артемий Шишков, князь Михаил Иванович Щетинин, обер-секретарь Сената Павел Севергин; секретари Сената Алексей Федоров и Ермолай Тишин, секретари военной коллегии Стефан Тарасов и Дмитрий Муранов, секретарь ревизионной коллегии Андрей Иванов и канцелярист Иван Гр. Постников, экзекутор Синода Стефан Тарасов, канцелярист камор-конторы Спиридон Зубков, купец Антон Михайлов. Благовещенская церковь была также приходским храмом Академии наук. Ее посещал профессор Императорской Академии Наук, известный поэт и первый русский филолог В.К. Тредиаковский, а в 1753 году прихожанином церкви являлся Михаил Васильевич Ломоносов. При цркви имелось кладбище, на котором похоронены многие ученые - изобретатель токарного станка А. К. Нартов, географ - исследователь Камчатки - С. П. Крашенинников и другие.
      В 1750 году началось сооружение нового двухэтажного каменного храма. Инициатором и руководителем строительства как деревянной, так в последствии и каменной Благовещенской церкви был Санкт-Петербургский купец, содержатель питейных домов, кабаков и пивоваренных заводов на Васильевском острове Иродион Чиркин. Церковь была освящена в 1762 году.

Храм Благовещения находится в числе наиболее своеобразных с архитектурной и градостроительной точки зрения сооружений Васильевского острова. Небогато украшенная, высокая пятикупольная церковь с отдельным куполом над алтарём и трёхъярусной колокольней несколько необычна для петербургской церковной архитектуры и своим обликом скорее напоминает московские храмы. Церковь представляет собой крестообразное в плане трехэтажное здание, увенчанное луковичными главами.

Церковь является самым большим по числу престолов (их 7) храмом С.-Петербурга. Она представляет собой уникальный памятник русского зодчества XVIII века, по сочетанию в себе разностильных элементов. В ее архитектуре соединяются черты допетровского и консервативного русского, провинциального церковного строительства XVIII – начала XIX веков. Во внешнем облике храма изящно переплетаются классические черты и стиль раннего петербургского барокко. Однако, елизаветинское барокко, в период расцвета которого возводился храм, не нашло отражение в его внешних формах. Хотя имя автора храма считается неизвестным, можно, основываясь на имеющихся архивных данных, с большой долей уверенности назвать его имя. Это – Джузеппе (Осип) Трезини, племянник знаменитого Доменико Трезини, более 20 лет возводивший многочисленные постройки в Петербурге.

=NEW=

24 мая 1750 года состоялась закладка храма. Строительство каменного храма велось без поспешности,в связи с наличием деревянного храма. 15 сентября 1762 года Святителем Тихоном Задонским был освящен престол во имя Святых Мучеников и бессеребренников Кира и Иоанна, устроенный в южном приделе нижнего этажа храма. 15 августа 1763 года был освящён придел в честь Зачатия Святого Пророка Предтечи и Крестителя Господня Иоанна на хорах (в мансардном помещении) верхней церкви. 2 сентября 1763 года освящён северный придел в честь Покрова Пресвятой Богородицы. 7 сентября того же года освящается главный алтарь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.

К 1763 году деревянная церковь была разобрана, место ее алтаря было обозначено крестом в ограде. 13 сентября 1772 года был освящён главный придел верхнего храма во имя Обновления храма Воскресения Христова в Иерусалиме. Строительство колокольни закончено несколько позднее, к 1780 году. Колокольня церкви является самой высокой на Васильевском острове, ее высота 42 метра, крест имеет высоту четыре метра. В 1790-х годах ведутся работы по расширению храма. К алтарной части пристраивается открытая обходная галерея, уже вскоре переделанная в закрытую. Это делает алтарь более просторным и удобным для богослужебных целей. Прежняя фасадная стена, таким образом, оказалась внутри этой галереи; в нынешнем алтаре сохранился, бывший наружным, киот, в виде ниши. По окончании работ в 1796 году главный придел верхнего храма был переосвящен во имя Воздвижения Честнаго Животворящего Креста Господня.

Продолжаются работы по благоустройству храма. Надстраиваются боковые приделы 1-го этажа. Левый – освящается во имя праздника Сретения Господня. Правый придел, – во имя Святых Кира и Иоанна, переименовывается во имя Святителя и Чудотворца Николая. Усердием надворного советника И. Шарапова устраиваются два придела в верхнем храме по обеим сторонам главного престола, южный во имя Святого Пророка Илии и северный в честь Покрова Божией Матери. Они были освящены 19 августа 1806 года митрополитом Амвросием.

Храм состоял из двух церквей – нижней (теплой) и двусветной верхней (холодной); кроме того, небольшая церковь имелась в третьем ярусе. В Зачатьевском приделе храма был прекрасный, синий с золотом, резной иконостас, созданный в середине XVIII века (сейчас он находится в Троицкой церкви в Невском районе). Его красота дополнялась художественно исполненными росписями сводов и стен.

К 1843 г. сооружаются новые иконостасы нижнего храма. В середине XIX века храм стал Монастырской церковью расположившегося здесь женского Воскресенского Новодевичьего монастыря. Позже, в 1854 году монастырь переехал во вновь построенное для него здание на Московском проспекте, а церковь вновь возвращена ее прихожанам. Благовещенская церковь считалась одной из самых посещаемых в Петербурге. Во второй половине XIX века здесь действовало Благовещенское благотворительное общество. В построенном доме общество поместило три учреждения: дешевые квартиры, приют для престарелых и приют для детей. В дальнейшем в приюте открывается своя школа. В 1885 году при приходе был открыт склад религиозно-нравственной литературы и учреждена приходская библиотека.

В 1900 году торжественно отмечалось 150-летие со дня основания церкви. В 1911 году Благотворительным Обществом была образована комиссия для ремонта храма под руководством архитектора-художника М. Ф. Еремеева. Была перекрыта крыша храма, вычищены кресты. Внутри храма был исправлен пол, окрашены стены и потолки с орнаментовкой священными изображениями во всех трёх алтарях. Перезолочены церковным золотом все три иконостаса, вычищены иконы на стенах храма, высеребрены подсвечники и лампады. В нижней церкви заменена электрическая проводка. В числе почитаемых святынь храма были Крест с частью Животворящего древа, частицею камня гроба Господня и с 18 частицами Святых угодников Божиих, другой Крест на иконе Благовещения с шестью частицами Святых мощей, икона Спасителя на наружной алтарной стене храма. Икона Знамения Пресвятой Богородицы - точная копия иконы Знамения, находящейся в Новгороде, замечательна весьма искусным письмом древнего характера. По надписи на ней было видно, что она писана в 1706 г. сентября 5 дня. Икона Успения Пресвятыя Богородицы в сребропозлащенной ризе, на ней надпись: "Изображение и мера чудотворной иконы Успения Пресвятыя Богородицы, яже обретеся в Лавре Киевопечерской, над царскими вратами" 1762 г. февраля 22 дня. Тихвинская икона Божей Матери, на лето переносимая в верхнюю церковь, и образ Святого Мученика Харлампия, день памяти которого 10 февраля совпадал с днем рождения Петра III.

В 1922 году здание было отнесено к первой категории охраны, как архитектурный памятник Елизаветинской эпохи. В этом же году разворачивается кампания по изъятию церковных ценностей. Из храма были изъяты часть риз икон и предметов церковной утвари. Музейная комиссия постановила передать эти "предметы" в Эрмитаж. Разграбление храма осуществлялось и позже, в 1923 – 1924 годах. К марту 1925 г. был произведен ремонт. На 1926 г. церковь числится под охраной, как памятник "школы Растрелли". В 1935 году церковь была закрыта, и с августа 1936 года в ее здании расположилось ОКБ ВОТИ, вскоре переименованное в Ленинградское отделение монтажной конторы десятого Главного управления Народного комиссариата авиационной промышленности. Договор между Отделом охраны памятников и проектно-монтажной конторой действовал с 1 марта 1938 г. по 1 марта 1958 г. В истории церкви наступили чёрные дни. В помещении первого этажа храма постепенно располагаются все инженерные коммуникации: теплоцентр, душевые и туалеты в Сретенском приделе, электрощитовая, водораспредузел в центральном Благовещенском алтаре. На пол кладется асфальт, для размещения станочного парка делаются бетонные подушки. В наружные стены врезаются огромные куски арматуры для устройства подъемников и металлических лестниц. В помещении второго этажа центральный купол закрывают двумя уровнями перекрытий. Само пространство храма делят на множество кабинетов, в центральном алтаре устраивают вычислительный центр. В 1939 г. на церковном участке было выстроено здание заводоуправления, закрывшее обзор храма со стороны 8-й линии и нарушающее весь ансамбль Благовещенской церкви, сквера и бывших церковных зданий, храм окружают глухим забором. Осенью 1941 году в связи с участившимися артобстрелами принимается решение о разборке всех куполов пятиглавия. Но согласно данному распоряжению, был разобран только центральный купол храма. Сам храм серьёзно пострадал от прямых попаданий снарядов. Были выбиты окна, разрушен карниз северо-восточного угла здания, одна из внутренних капитальных стен здания дала трещину. Только в 1952 году был восстановлен купол центральной главки.

Тем не менее, арендаторы – управление треста "Севзапмонтажавтоматика", продолжали разрушать внутренние интерьеры храма: в октябре 1950 г. велась настилка дощатого пола на перекрытия верхнего храма, с пробивкой борозд в стене, "имеющей живопись". По заключению от 12 октября 1950 г., "роспись по своему характеру может быть отнесена ко 2-ой половине XIX в. и по качеству не имеет художественного значения".

В сентябре 1992 года митрополит Санкт-Петербургский и Ладожский Иоанн обратился к властям с просьбой о передаче здания храма С.-Петербургской епархии и получил распоряжение о передаче второго и третьего этажей храма с 3 декабря 1992 года. Нижняя церковь была передана приходу 24 октября 1994 года. В соответствии с Указом Президента РФ от 20 февраля 1995 г., здание храма получило статус памятника архитектуры республиканского значения. Купола церкви увенчались в 1994 – 1996 годах всеми своими некогда утраченными крестами. В 1998 году был восстановлен центральный Крестовоздвиженский придел второго этажа, и 26 сентября того же года он и весь храм второго этажа был освящен.

В настоящее время основные восстановительные работы ведутся в центральном куполе. Живопись в куполе утрачена, необходимо ее полное восстановление. В ходе реставрационных работ в 1998 г., почти на всех стенах храма второго этажа раскрыты большие фрагменты живописи, как на библейские сюжеты, так и на церковные праздники. Фрагменты стенной живописи представляют собой обширные плафоны и панно в орнаментальном обрамлении. За первым перекрытием 1930-х годов можно видеть сюжеты, посвященные престольному празднику главного алтаря верхнего храма, Воздвижению Честного и Животворящего Креста Господня. Это редкие иконографические сюжеты. На южной стене - Обретение Креста Господня в 326 году Св. Равноапостольной царицей Еленой.

На северной стене - возвращение Животворящего Креста Господня из персидского плена. Над обоими сюжетами фигуры Евангелистов, также в орнаментальном обрамлении.

На западной стене - фрагмент Несения Креста, большая часть изображения утрачена, так как в 1930-е годы на месте алтарной стены Зачатьевского придела, пробит дверной проем и сохранились лишь фигуры воинов, выше - изображения двух ангелов, как бы взирающих на происходящее действо, - все в орнаментальном обрамлении. Манера живописи - позднеакадемическая, с чертами русско-византийского стиля, орнаменты (геометрический и растительный) выполнены в том же стиле, само качество, по мнению специалистов, высоко профессиональное. Живопись находится в сравнительно хорошем состоянии, выполнена в середине XIX века, автором, вероятнее всего, был известный мастер церковной настенной живописи академик Роман Федорович Виноградов.

В центральной части Крестовоздвиженского придела на потолке открыт плафон с изображением Библейского сюжета: Ной приносит благодарственную жертву Богу после всемирного потопа, о чем свидетельствует характерное изображение радуги.

Сюжет довольно редкий, аналогов которому пока не найдено. Размер плафона около 100 кв. м., манера живописи акемическая. На третьем этаже в Зачатьевском приделе раскрыты пять сюжетов, исполненных на холсте в виде печатей. Эти сюжеты представляют собой фрагменты из Апокалипсиса, под каждой печатью - надпись с отрывком из книги Откровения и указанием соответствующей главы. Манера исполнения совершенно иная, чем в главном храме - близка к барочной, сохранность худшая. Из былого великолепного убранства храма до наших дней ничего не сохранилось, хотя по архивным данным "Исторической справки" видно, что в процессе "ликвидации" прихода, церковные ценности передавались в Эрмитаж. В настоящее время в Свято-Троицкой церкви ("Кулич и Пасха") находится иконостас Зачатьевского придела. Он сохранился в значительной части (кроме Царских врат и фигур Ангелов), но передача его невозможна, так как иконостас с конца сороковых годов определен в действующем храме. Для воссоздания и реставрации храма потребуется немало сил и капиталовложений. На втором этаже храма проводятся регулярные службы. По сохранившимся фотографиям воссозданы Царские Врата. Обустроен алтарь. При церкви есть иконописная мастерская. Именно здесь написано большинство новых икон храма. Есть и старинные, намоленные, среди которых особо почитается образ свт. Тихона Задонского.