В 1765 году Каменный остров был куплен императрицей Екатериной II для устройства в нем загородной резиденции наследника цесаревича Павла Петровича. Для семьи наследника в 1776 - 1781 году был выстроен существующий ныне Каменноостровский дворец и храм при нем. Работами по строительству дворца и церкви руководил Юрий Фельтен. В проектировании и постройке здания храма принимал непосредственное участие сам наследник цесаревич - будущий император Павел I. 24 июня 1778 года храм освятил митрополит Московский Платон.

Расположенное почти точно по оси Каменноостровского дворца в западном конце парка перед ним, неоштукатуренное кирпичное здание храма органично вливается в декоративную структуру парка. Создавая Предтеченскую церковь, Фельтен учитывал вкусы петербургской аристократии конца XVIII в. В это время становятся в моде английские пейзажные парки и заимствованный из Англии неоготический стиль. Церковь представляет собой одноэтажное неоштукатуренное кирпичное здание, над центральной частью которого возвышается маленький остроконечный купол. С ним гармонирует вытянутый шатер колокольни. Готический облик здания усиливают высокие узкие стрельчатые окна. Внутренние помещения церкви перекрыты сомкнутыми "готическими" сводами.

Снаружи церковь отличается скромностью, соединенной с изысканностью. Но совершенно иным храм был внутри. Старожилы Каменного острова вспоминают, что в храме не было видно даже серебряных окладов, а "все было из золота". Возможно, что это некоторое преувеличение, но эти слова говорят о многом.

После того, как император Павел I был избран главой ордена Святого Иоанна Иерусалимского, после захвата Наполеоном острова Мальта, церковь на Каменном острове была передана этому ордену. При церкви в 1799 году было устроено кладбище мальтийских кавалеров, в здании церкви мальтийские кавалеры принимали присягу. После вступления на престол императора Александра I кладбище при церкви было закрыто, а захоронения перенесены на Смоленское кладбище.

Наиболее чтимыми святынями церкви были старинный образ Спаса в Силах; старинный образ Иверской Божией Матери; большой янтарный крест императора Павла и его же кипарисный крест; дарохранительница, пожертвованная храму Павлом I, частицы древа Креста Господня. Русские цари очень любили эту церковь. Павел I пел в ней на клиросе. Часто молился в ней и Александр I. Среди святынь храма находилась иконы святых мучеников Андриана и Натальи, которой Екатерина II благословила сына при вступлении в первый брак, а также Толгская икона Божией Матери, сопровождавшая в походах Александра I.

С Предтеченской церковью связаны последние годы жизни А.С. Пушкина, который снимал здесь дачу с 1834 по 1836 гг. Двое детей поэта - Григорий и Наталья - были крещены в Предтеченской церкви. Здесь, на Каменном острове, Пушкин сочинил ряд стихотворений, глубоко проникнутых православным духом. Среди них "Отцы пустынники и жены непорочны". По преданию, Пушкин посетил эту церковь в день своей дуэли.

В 1919 году церковь стала приходской. В марте 1938 года она была закрыта. Планировался снос храма для "перепланировки улицы и выпрямления трамвайных путей". В послевоенные годы внутренние помещения церкви и ее интерьеры, созданные Ю. М. Фельтеном, были разрушены, и в церкви был устроен спортзал санатория Военно-воздушных сил. Храм был вновь открыт в 1989 году, в нем был произведен ремонт и реконструкция интерьеров. Церковь была заново освящена. 14 ноября 1990 г. в храме возобновились богослужения.

Жителям Петербурга хорошо известно, что на Березовой аллее Каменного острова находится городской онкологический диспансер, который принимает в своих стенах больных со всех концов страны. Видя, что значительное число паствы составляют раковые больные притч храма решил, что каждую неделю здесь должен служиться для них молебен. Для этого был специально заказан образ Пресвятой Богородицы "Всецарица", помогающий страждущим этой страшной болезнью. Считается, что исцеление перед ним находят также и желающие вернуться к нормальной жизни наркоманы, и те, кто имел неосторожность увлечься "экстрасенсорикой". Сам образ "Всецарица" находится на Афоне, где от него и произошли первые чудеса исцелений, но и тот список, что хранится в Петербурге, тоже чудотворен. Сначала молебны перед почитаемым образом служились раз в неделю, но очень скоро стало ясно, что это нужно делать ежедневно: больным раком дорог каждый день. Появилась необходимость в часовне.

Место для нее нашлось само собой: неподалеку от храма в начале 1950-х годов был возведен небольшой, очень красивый павильон, также в готическом стиле. Сперва его использовали для разводки Ушаковского моста, но через несколько лет, когда мост разводиться перестал, никому не нужный павильон пришел в негодность. Приход храма Рождества Иоанна Предтечи добился разрешения передать его церкви. Незадолго до передачи в павильоне случился пожар, и храму достались лишь обгорелые стены без крыши. Приход возобновил здание, переделал его под часовню, и "Всецарица" переселилась сюда. Проект реконструкции создал тот же самый архитектор - Владимир Сергеевич Васильковский, - который в своё время строил мост и это здание. Часовня стала его последней работой.