Каменная церковь в имении великого князя Михаила Николаевича близ Стрельны была заложена в 1861 году. Строительство храма велось по проекту Давида Гримма на месте разобранной деревянной усадьбы XVIII века, принадлежавшей Б.-Х. Миниху. В 1864 году возведение церкви и благоустройство местности завершились. Церковь стала западным архитектурным звеном Михайловского ансамбля. Автор одним из первых обратился здесь к наследию русской архитектуры XVI – XVII веков. Церковь представляет собой квадратную в плане постройку, основной четырехгранный объем с трех сторон окружен открытой арочной галереей, которую снаружи поддерживали 18 колонн из серого песчаника. Галерея приподнята на невысоком цоколе и замкнута с восточной стороны маленькими приделами по сторонам алтаря. Килевидные наличники и двойные каменные колонки, обрамляющие окна, рельефные орнаменты из кирпича, украшающие арки галереи, кувшинообразные колонны оживляют и разнообразят классическую симметрию композиции. На капителях шести колонн славянской вязью - церковные изречения, на остальных, геометрические орнаменты.

Стены были прорезаны полукруглыми оконными проемами, обрамленными колоннами. Все сооружение завершал круглый барабан, увенчанный шлемовидным куполом из меди диаметром в два метра. Купол и бордюр были вызолочены. Главным украшением церкви стала роспись стен, выполненная известным художником того времени академиком А. Бейдеманом. Им же были выполнены и иконы для церковного иконостаса. Весной 1865 года садовый мастер Н. Фрост проложил к церкви дороги и благоустроил прилегающую местность.

Храм был закрыт в годы Советской власти и в нем располагался клуб. Церковь сильно пострадала во время Великой Отечественной войны. После освобождения Петергофа единственные работы, проведенные в церкви - возведение грубого железобетонного перекрытия. Утерян мозаичный пол и росписи. Здание в 1968 году очень пострадало от пожара. В последние десятилетия полуразрушенное бесхозное здание лишилось своего купольного завершения и в таком виде было возвращено церкви в марте 1993 года. В 2001 году началось восстановление церкви.