Первая, деревянная, церковь на городском Троицком кладбище Ораниенбаума начала строиться в 1757 году, одновременно с открытием кладбища. Это была небольшая увенчанная шпилем постройка с отдельно стоящей открытой звонницей. Эта церковь сохранялась в глубине кладбища вплоть до конца 1920-х годов.

Новая каменная церковь у входа на кладбище была сооружена в 1903 - 1904 годах по проекту архитектора И. П. Горленского. Автор применил редкую для православных храмов базиликальную схему, в данном случае вызванную необходимостью максимально увеличить объем и одновременно снизить стоимость постройки. По последней причине при возведении церкви были допущены отклонения от проекта, в частности, значительно уменьшена высота шатра колокольни, что исказило замысел автора. В храме имелись приделы во имя Святого Равноапостольного Князя Владимира и Святого Благоверного Князя Александра Невского.

Закрытая в 1939 году, церковь возвращена православным 8 ноября 1994 года и до сих пор находится в руинах. Храм планируется по мере финансовых возможностей восстанавливать силами прихода Михаило-Архангельского собора.