Церковь во имя выдающегося деятеля Русской Церкви XIV в. святителя Петра митрополита Московского (Киевского) построена в 1911-1912 годах при подворье Свято-Троицкого Творожковского женского монастыря Санкт-Петербургской епархии в бывшей Московской Ямской слободе. В 1903 году купец 2-й гильдии, домовладелец Петр Евграфович Семенов и его супруга Александра Филипповна купили пустопорожний участок на углу Екатеринославской (современной Днепропетровской) и Роменской улиц и обратились с ходатайством о строительстве на нем "каменного дома с церковью". Прошение было одобрено Императором 3 июля 1911 г. Комплекс каменных зданий был сооружен в 1911-1912 гг. по проекту епархиального архитектора, гражданского инженера А. П. Аплаксина, выдающегося мастера неорусского стиля. Он включает в себя храм шатровой формы с примыкающей к ней часовней и звонницей над последней, а также связанный с храмом переходом келейный корпус.

Так выглядело подворье в 1920-х годах. Из журнальной публикации.

Редкой особенностью архитектуры подворья является сочетание стилизованных деталей и композиции, свойственных зодчеству Древней Руси ("псковско-новгородскому", а также московских шатровых храмов XVI в.). Здания отличаются сложной асимметричной композицией с завершениями необычной формы, высоким качеством отделки с применением монументальной живописи на фасаде. Главный придел верхнего храма во имя Святителя Петра был освящен 2 декабря 1912 года, южный придел - в честь Пресвятой Троицы в 1913 году, главный придел нижнего храма освящен в 1919 году cвященномученником Вениамином, митрополитом Петроградским во имя Святителя Николая Чудотворца, в том же году южный придел нижнего храма - во имя Святой Равноапостольной Великой Княгини Ольги.

По воспоминаниям очевицев, подворье с церковью представляло собой великолепный образец храмовой архитектуры. Вместе с балокаменным Феодоровским собором, построенном в московском стиле, они являлись важной архитектурной доминантой при въезде в С.-Петербург, своим светлым обликом отождествляя духовное родство двух столиц. Богатым и изысканным было и внутреннее убранство церкви свт. Петра. Пятиярусный иконостас, выполненный по образцу иконостаса Успенского собора московского Кремля с ликом Феодоровской иконы Божией Матери, покровительницы дома Романовых, зримо подчеркивал духовную связь Москвы и Петербурга.

С 1919 года храм получил статус приходского, принадлежал до 1927 года Патриаршей церкви. В 1922 году, несмотря на сопротивление верующих, представителями власти были изъяты церковные ценности. Храм закрыт 22 марта 1930 г. В 1932 году здания переданы заводу "Гидравлик". К 1939 году были разобраны шатровые завершения церкви и четыре малых барабана с луковичными главками, крыльца, кокошники - щипцы и кровля, здания перестроены, уничтожены наружные росписи и внутреннее убранство в древнерусском стиле.

9 августа 1994 года распоряжением мэрии Санкт-Петербурга подворье возвращено Санкт-Петербургской епархии под богослужебные цели прихода. Зарегистрирован он был и в Комитете ГИОП как памятник архитектуры.

С этого времени ведутся реставрационные работы по проектной документации "Ленпроектреставрации". С 1992 года по четвергам здесь совершаются богослужения. Впереди основной этап реставрации. Сложные работы предстоят по восстановлению пятиярусного иконостаса, монументальной фасадной живописи, уничтоженных архитектурных деталей: золоченого креста, шатрового завершения и четырех луковичных барабанов.

Здания Творожковского подворья представляют собой один из двух сохранившихся в Санкт-Петербурге комплексов монастырских подворий в неорусском стиле. Церковь, несмотря на наличие значительных утрат, является градостроительной доминантой и воспринимается с полотна Октябрьской железной дороги, при въезде в город со стороны Москвы. Храм по своему местоположению, по освящению во имя Святителя Петра Митрополита Московского, по стилю, ориентированному на древнерусскую архитектуру, зримо связывает две российские столицы.