Первоначальный теплый деревянный храм был построен в 1776 - 1777 годах в северо-восточной части Волковского православного кладбища усердием купца Никифора Шевцова и освящен в октябре 1777 г. в "в память Обновления храма Воскресения Христова в Иерусалиме" (Воскресения Словущего). 13 сентября 1781 г. церковь была передана в епархиальное ведомство, а 1 января 1782 году церковь сгорела дотла и в том же году причт активно взялся за постройку каменного храма в честь того же праздника. Можно предполагать, что проект церкви исполнил архитектор И. Е. Старов.

Освящение храма состоялось 13 сентября 1785 года, его провел один из выдающихся российских иерархов - митрополит Гавриил (Петров). Во имя его небесного покровителя св. Архангела Гавриила в марте 1793 г. освятили предел на хорах над папертью Воскресенской церкви. Церковь однокупольная, представляющая в плане вытянутый крест. Её западный фасад увенчан колокольней.

В 1831 - 1834 годах архитектор П. Ф. Воцкий надстроил второй ярус колокольни, тогда же им были сооружены и каменные ворота церкви. В 1865-м же году в Воскресенской церкви появилась изящная бронзовая люстра. В алтаре сделан паркетный пол, а под церковью - кирпичные склепы для будущих захоронений. Придел архангела Гавриила обновили резными царскими вратами и бронзовой люстрой. Долгое время, до постройки каменной церкви Спаса Нерукотворного в 1842 году, этот храм, размещавшийся против главного въезда в некрополь, был главным кладбищенским храмом, в начале XIX века в нем совершалось до 5 тысяч отпеваний ежегодно.

Храм был закрыт в январе 1936 года и передан тресту художественно-промышленных производств. Внутреннее убранство церкви в 1930-х годах было полностью погублено. Позднее, в 1952 году, в церкви разместили экспозицию Музея городской скульптуры.

Несмотря на повышение уровня грунта, исказившего пропорции здания, оно продолжает сохранять монументальность, замыкая перспективу Расстанной улицы.